Рис. 1. Один из самых древних архозавров — Archosaurus rossicus, открытый академиком Л. П. Татариновым (PDF, 304 КБ). Животных, подобных ему, собирательно называют текодонтами. И передние, и задние лапы у Archosaurus rossicus пятипалые (это очень примитивный признак). В основном он передвигался на четырех ногах, хотя, возможно, уже иногда и мог становиться на две. Рисунок © Сергея Красовского с сайта atrox1.deviantart.com

Архозавры — крупная группа наземных позвоночных, к которым из современных животных относятся крокодилы и птицы. У их предков конечности были пятипалыми. У крокодилов и птиц пятипалая лапа чаще всего не сохраняется — некоторые пальцы исчезают, став ненужными. Однако зачатки пальцев, отсутствующих у взрослых, обычно продолжают наблюдаться в развитии зародышей. Сравнение показывает, что причины, по которым такие зачатки сохраняются или исчезают, как правило, не имеют ничего общего с функциями пальцев у взрослых животных. Тут действуют иные закономерности. В частности, очень устойчивое сохранение у зародышей зачатка 5-го пальца (эволюционно давно исчезнувшего у взрослых) связано не с тем, что этот зачаток зачем-то нужен, а с тем, что он находится в зоне активности гена Sonic hedgehog, являющегося очень важным регулятором эмбрионального развития конечностей. Так взаимодействуют внешние и внутренние факторы эволюции.

Наземные позвоночные, или тетраподы (Tetrapoda), — группа животных, к которой относятся амфибии, рептилии, птицы и млекопитающие. Одним из главных признаков тетрапод традиционно считаетсяпятипалая конечность. Правда, у некоторых очень древних амфибий лапа была шести-, семи- или восьмипалой (см.: Новооткрытые рыбьи гены помогли понять, почему первые четвероногие были многопалыми, «Элементы», 09.07.2010), но у общего предка всех современных наземных позвоночных, скорее всего, пальцев было именно пять.

Однако эволюция не стоит на месте, и пятипалая лапа сохранилась не у всех. Есть много животных, у которых по самым разным причинам пальцы редуцируются, то есть упрощаются или исчезают. При редукции пальцев их число может уменьшаться до четырех, до трех, до двух и в некоторых случаях даже до одного (у лошади, например). Чтобы полностью описать такой процесс, недостаточно просто сосчитать оставшиеся пальцы. Надо выяснить, какие именно пальцы исчезли и в какой последовательности. Например, и у хвостатых, и у бесхвостых амфибий пятипалая лапа может превращаться в четырехпалую, но у бесхвостых при этом обычно исчезает 1-й палец (большой), а у хвостатых 5-й (мизинец). И возникает вопрос: с чем могут быть связаны такие отличия?

Тут надо иметь в виду, что причины, объясняющие устройство органов животных, бывают очень разнообразны. Эти причины могут быть функциональными (связанными с физической работой, которую орган выполняет), а могут быть морфогенетическими (связанными со способом развития органа у зародыша). Разницу между функциональным и морфогенетическим объяснением можно показать на примере следующей гипотезы великого французского биолога Этьена Жоффруа Сент-Илера (Étienne Geoffroy Saint-Hilaire):

Морда крота, которой он пользуется, чтобы рыть землю, выполняет весьма трудоемкую работу; она непомерно вытягивается, а с ней увеличиваются и все соседние части, особенно весь орган обоняния. Однако носовой аппарат приобретает гипертрофическое развитие только тогда, когда соседний с ним орган подвергается тяжелой атрофии. Именно глаз испытывает это вредное воздействие: он не только становится несоразмерно малым, но, помимо того, утрачивает непосредственные связи с головным мозгом. Зрительный нерв не доходит до зрительных долей. Увеличение морды и обонятельного аппарата препятствует этому, преграждая ему путь.

Действительно, почему у крота такие маленькие глаза? Естественное объяснение (функциональное): они ему не нужны, вот и редуцировались. Но Сент-Илера такое объяснение внезапно не устраивает, и он предлагает свое: оказывается, редукция глаз — не результат ослабления их функции, а побочный эффект от развития совсем другого органа! Для нас эта идея, предложенная почти 200 лет назад, выглядит забавно, но во многих более сложных случаях объяснения такого типа действительно срабатывают.

Недавно международная группа ученых (статья подписана авторами из Нидерландов, Польши, Франции, Канады и Великобритании) решила исследовать ход редукции пальцев на примере большой группы наземных позвоночных, которая называется архозаврами (Archosauria). К архозаврам относятся текодонты (рис. 1), крокодилы, динозавры, птерозавры и птицы. В данном случае объектами сравнений были современные представители этой группы, у которых можно изучить эмбриональное развитие.

Для начала стоит просто взглянуть, сколько пальцев у кого из архозавров остается (учитывая, что у них есть как передние, так и задние лапы, и число пальцев на тех и других не обязано совпадать). Обзор привлеченных к сравнению объектов показывает, что у них попадаются все варианты числа пальцев, какие только возможны для современных тетрапод, но с разной частотой (рис. 2).

Рис. 2. Пальцы шести описанных представителей архозавров. Каждый палец выделен своим цветом: 1-й — желтым, 2-й — оранжевым, 3-й — красным, 4-й — пурпурным, 5-й — голубым; 3-й палец, кроме того, везде помечен звездочкой; коричневым цветом обозначены кости пясти и плюсны. Древовидная схема показывает родственные связи изображенных животных; расположение точек ветвления соответствует временной шкале (внизу); цифры означают давность расхождения в миллионах лет назад (Myr ago). Латинские названия обозначают систематические группы, к которым изображенные животные относятся. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Nature

Пятипалая лапа, как ни странно, встречается у современных архозавров редко. Это передняя лапа крокодила, и всё.

Четырехпалая лапа распространена куда шире. Это, во-первых, задняя лапа крокодила, и во-вторых, нога очень многих птиц (например, представителей огромного отряда воробьинообразных).

Трехпалая лапа — это, во-первых, крыло подавляющего большинства современных птиц, и во-вторых, нога австралийского страуса эму.

Двупалая лапа встречается гораздо реже. Но у африканского страуса нога именно такая. Можно найти и еще примеры: крыло киви, а в древности — передняя лапа тираннозавра.

И наконец, однопалая конечность («лапой» ее как-то уже и не назовешь) у некоторых архозавров тоже есть. В древности такие конечности были у динозавров семейства альваресзаврид (Alvarezsauridae), из современных же животных однопалую кисть имеет австралийский страус эму, крыло которого редуцировано почти до предела.

Следующий вопрос: а какие пальцы в этих случаях сохраняются? В пятипалой лапе, естественно, все пальцы на месте. В четырехпалой — исчезает всегда 5-й (мизинец). В трехпалой сохраняются всегда 2-й, 3-й и 4-й пальцы, а исчезает 1-й (большой). В двупалой ноге африканского страуса остаются только 3-й и 4-й пальцы (так же, как у парнокопытных млекопитающих, между прочим). Наконец, в однопалом крыле эму сохраняется только 3-й (средний) палец, что и ожидаемо: этот палец обычно самый длинный и мощный.

Таким образом, последовательность редукции пальцев у архозавров можно при желании записать формулой: 5–1–2–4–3.

Многие из перечисленных здесь признаков достаточно легко объяснить функционально. Например, у птиц на крыле осталось три пальца, потому что, чтобы поддерживать контурные перья, больше и не нужно. Африканский страус не летает, и крылья у него уменьшены, но он всё же пользуется ими: во-первых, для демонстрации перьев при половом поведении, во-вторых, для поддержания равновесия на бегу, и в-третьих — чтобы защищать насиживаемые яйца от солнца. Поэтому три пальца крыла у него сохраняются. А вот у австралийского эму крыло не имеет ни одной из этих функций, и оно редуцируется дальше, до однопалого состояния.

Но если присмотреться к структуре конечностей повнимательней, легко обнаружить факты, которые простым функциональным объяснениям уже не поддаются. Особенно ясно это становится, если принять во внимание не только взрослую, но и все остальные стадии жизненного цикла.

Для наземных позвоночных обычна ситуация, когда у зародыша закладывается больше пальцев, чем потом сохраняется у взрослого животного. В частности, показано, что во всех без исключения изученных конечностях архозавров на зародышевых стадиях есть закладка 5-го пальца. Это верно и для ноги страуса, где во взрослом состоянии пальцев два, и даже для крыла эму, где во взрослом состоянии палец только один. Специальным генетическим исследованием было подтверждено, что в зачатке 5-го пальца всегда — и у эму тоже — есть активность (экспрессия) гена Sox9, который является важным регулятором развития скелета.

Примечательно, что это относится и к передней, и к задней конечности. В задней лапе современных архозавров функционирующего 5-го пальца нет ни у кого. Вероятно, это означает, что его уже не было у общего предка этих животных, который жил примерно 250 миллионов лет назад. Но скелетный зачаток 5-го пальца задней лапы все эти 250 миллионов лет возникает вновь и вновь, в эмбриональном развитии каждой новой особи крокодила или птицы. Функционального значения это не имеет: к моменту, когда конечность начинает использоваться по назначению, от 5-го пальца, как правило, ничего не остается.

В крыле взрослых современных птиц всегда отсутствует не только 5-й палец, но и 1-й. У зародыша страуса 1-й палец кисти представлен слабым хрящевым зачатком с экспрессией гена Sox9; у зародыша курицы — еще более слабым зачатком, где есть экспрессия Sox9, но до образования хряща дело не доходит; а у эму, египетской горлицы и зебровой амадины зачатка 1-го пальца в крыле нет вовсе, ни на какой стадии. Общий предок горлицы и амадины жил «всего» 120 миллионов лет назад (рис. 2); вот этих 120 миллионов лет и хватило, чтобы зачаток 1-го пальца полностью исчез.

Можно констатировать, что остаток 5-го пальца является в эмбриональном развитии архозавров гораздо более «долгоживущим», чем остаток 1-го, и это никак не связано с функциональным значением того и другого.

А с чем же это связано?

Хорошо известно, что на заднем краю зачатка тетраподной конечности находится так называемая зона поляризующей активности (ЗПА), характеризующаяся экспрессией гена Sonic hedgehog (Shh). Продукт этого гена влияет на работу целой системы других генов, управляющих развитием конечности (см.: Идеи Алана Тьюринга помогли понять механизм развития пальцев у позвоночных, «Элементы», 18.12.2012). Нарушения работы зоны поляризующей активности приводят к тяжелым уродствам кистей и стоп. Нет сомнений, что ЗПА является важнейшим регулятором развития этих отделов конечностей; именно поэтому она эволюционно очень устойчива.

«Задним» (постосевым) в сравнительной анатомии считается тот край кисти или стопы, где находится 5-й палец (мизинец). Как же соотносится зона поляризующей активности (во времени и пространстве) с областью закладки этого пальца? Маркером ЗПА, как уже сказано, является экспрессия гена Shh. Изучить эту экспрессию в развивающихся конечностях современных архозавров было технически не так уж сложно. В пространстве она локализуется совсем рядом с местом закладки 5-го пальца, во времени же — длится по крайней мере до тех пор, когда этот палец достигает стадии вполне сформированного зачатка, экспрессирующего ген Sox9 (рис. 3).

Рис. 3. Развитие конечностей современных архозавров. Каждый горизонтальный ряд содержит фотографии четырех последовательных стадий развития одной и той же конечности; на первой фотографии показана область экспрессии гена Shh (маркер зоны поляризующей активности), на второй — экспрессия гена Sox9 (маркер зачатков скелета), на третьей — хрящевые элементы и на четвертой — кости.Римскими цифрами подписаны номера пальцев, которые сохраняются в данной конечности во взрослом состоянии. На всех фотографиях показаны правые конечности, передняя сторона (с 1-м пальцем) сверху, задняя сторона (с 5-м пальцем) снизу. Звездочкой обозначен 3-й палец. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Nature

Гены, работа которых напрямую зависит от гена Shh, тоже экспрессируются в конечностях всех архозавров устойчиво и однотипно (например, гены Hoxd11 и Hoxd12). Это — «задние» гены: они, как и ген Shh, активны в задней (постосевой) части лапы, то есть в области, включающей 5-й палец. А вот «передние» гены, экспрессия которых обычно связана с областью 1-го пальца, «ведут себя» даже у близких животных гораздо более разнообразно; это означает, что их эволюционная устойчивость ниже (рис. 4).

Рис. 4. Экспрессия «задних» (Hoxd11, Hoxd12) и «передних» (Gli3, Alx4) генов конечности в зачатках крыльев птиц. Расположение сторон как на рис. 3. Другие объяснения в тексте. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в Nature

Итак, зона поляризующей активности эволюционно очень устойчива, потому что от нее зависит развитие всей лапы; а зачаток 5-го пальца эволюционно очень устойчив, потому что он примыкает к этой зоне. Зачаток 1-го пальца находится от ЗПА дальше всего, поэтому его устойчивость относительно низка. С функциями 1-го и 5-го пальцев у взрослых животных это не связано.

Тот факт, что 5-й палец редуцируется в первую очередь, скорее всего, объясняется функционально: этот палец наименее нужен. Но вот судьба эмбрионального зачатка этого пальца уже определяется скорее морфогенетическими причинами, чем функциональными. Где-то здесь между ними и пролегает граница.

Этот вывод можно проиллюстрировать метафорой. Представим себе, что пятипалая лапа — это полуостров, омытый морем. По некой причине уровень моря повысился так, что из пяти мысов (пальцев) на поверхности остались только три центральных (2-й, 3-й и 4-й). Уровень моря здесь — аналог функциональных (адаптивных) требований внешней среды, действующих на организм через естественный отбор. Итак, два крайних мыса ушли под воду. Но один из них состоял из песка и был спустя какое-то время начисто размыт волнами, а другой был сложен из скалы, которую не так легко разрушить и которая сохранилась под водой надолго. Это — аналоги 1-го и 5-го пальцев.

Сравнение развивающегося организма с ландшафтом не ново: сходная метафора уже применялась, например, Конрадом Уоддингтоном (Conrad Hal Waddington). А спор о соотношении внешних и внутренних факторов эволюции тем более не нов — он даже старше, чем дарвинизм. На самом деле, ясно, что в любой реальной эволюции в той или иной степени участвуют и внешние факторы (функциональные), и внутренние (морфогенетические). Просто между их зонами действия есть граница. И современная биология развития позволяет эту границу нащупать.

Источник http://elementy.ru